CC..png   

Юридический и почтовый адрес организации-издателя: САФУ, редакция «Журнала медико-биологических исследований», наб. Северной Двины, 17, г. Архангельск, Россия, 163002
Местонахождение: редакция «Журнала медико-биологических исследований», наб. Северной Двины, 17, ауд. 1336, г. Архангельск

Тел: (818-2) 21-61-21 
Сайт: https://vestnikmed.ru
e-mail: vestnik_med@narfu.ru; 
            vestnik@narfu.ru

о журнале

Грануляционная ткань как разновидность соединительных тканей (обзор). С. 167-179

 Версия для печати

Рубрика: Научные обзоры

УДК

612.79:616.5-003.92

DOI

10.37482/2687-1491-Z098

Сведения об авторах

В.Г. Никонорова* ORCID: https://orcid.org/0000-0001-9453-4262
В.В. Криштоп* ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9267-5800
Т.А. Румянцева** ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8035-4065

*Национальный исследовательский университет ИТМО (Санкт-Петербург)
**Ярославский государственный медицинский университет (г. Ярославль)

Аннотация

Современные ученые не имеют единого мнения о месте тканей рубца и, в частности, грануляционной ткани в классификации волокнистых соединительных тканей. Обобщение литературных данных о строении и развитии фиброзных тканей рубца стало целью данной статьи. В фокусе работы оказалась грануляционная ткань. Показано, что основными клетками грануляционной ткани являются миофибробласты, в совокупности с фибробластами, а также старые фибробласты, эндотелиальные клетки и иммунные клетки. Миофибробласты характеризуются развитым цитоскелетом, представленным стресс-волокнами, что обеспечивает активную миграцию этих клеток и ремоделирование окружающего межклеточного вещества. Развитый синтетический аппарат миофибробласта кроме синтеза компонентов межклеточного вещества обусловливает паракринную активность клетки, поддерживающую гомеостаз клеточных компонентов грануляционной ткани. Межклеточное вещество грануляционной ткани представлено волокнами коллагена III типа, эластические волокна отсутствуют. Основное аморфное вещество обладает высокой степенью гидратации и низкой механической жесткостью, богато гликозаминогликанами, коллагеназами и фибронектином, что значительно облегчает миграцию миофибробластов, эндотелиоцитов и клеток – предшественниц фибробластов. Способность межклеточного вещества накапливать ростовые факторы играет важную роль в трансдифференцировке клеток-предшественниц в миофибробласты. Сосуды грануляционной ткани являются источником клеток-предшественниц, играющих ключевую роль в формировании гранул новообразованной ткани вокруг сосуда. Апоптоз миофибробластов служит пусковым механизмом дифференцировки грануляционной ткани в плотную волокнистую неоформленную соединительную ткань. Одновременно с этим коллаген III типа замещается на коллаген I типа, появляются эластические волокна, тормозится ангиогенез и запускаются механизмы, обеспечивающие симпатическую иннервацию соединительной ткани. Таким образом, грануляционную ткань можно рассматривать как временную соединительную ткань, являющуюся одним из примеров дедифференцировки, протекающей не только на клеточном, но и на тканевом уровне.

Ответственный за переписку: Никонорова Варвара Геннадьевна, адрес: 191002, Санкт-Петербург, ул. Ломоносова, д. 9; e-mail: bgnikon@gmail.com
Для цитирования: Никонорова В.Г., Криштоп В.В., Румянцева Т.А. Грануляционная ткань как разновидность соединительных тканей (обзор) // Журн. мед.-биол. исследований. 2022. Т. 10, № 2. С. 167–179. DOI: 10.37482/2687-1491-Z098

Ключевые слова

фибробласт, миофибробласт, соединительная ткань, рубцы, кожа
Скачать статью (pdf, 0.6MB )

Список литературы

  1. Григорова А.Н., Владимирова О.В., Минаев С.В., Сирак А.Г., Долгашова М.А., Любанская О.В., Магомедова О.Г. Роль морфофункциональных взаимодействий клеточных структур соединительной ткани в патогенезе патологического рубцеобразования у детей // Forcipe. 2020. Т. 3, № S2. С. 45–48.

  2. Маркелова М.В., Резник Л.Б., Кононов А.В., Дзюба Г.Г., Силантьев В.Н., Турушев М.А., Кузнецов Н.К. Влияние радиочастотной абляции на гисто- и фиброархитектонику подошвенного апоневроза у собак при фасциопатии, моделированной алпростадилом // Журн. анатомии и гистопатологии. 2020. Т. 9, № 1. С. 56–63. DOI: 10.18499/2225-7357-2020-9-1-56-63

  3. Воронцова З.А., Ноздреватых А.А., Образцова А.Е. Экспериментально-клиническое обоснование использования мази эбермин в местном лечении ран (краткий обзор литературы) // Вестн. новых мед. технологий. 2021. Т. 28, № 1. С. 41–44. DOI: 10.24412/1609-2163-2021-1-41-44

  4. Ковалев Г.А., Чиж Н.А., Волина В.В., Белочкина И.В., Михайлова И.П., Мусатова И.Б. Морфологическое исследование тканей после минно-взрывной травмы в эксперименте // Морфология. 2019. Т. 13, № 2. С. 45–53. DOI: 10.26641/1997-9665.2019.2.45-53

  5. Фисталь Э.Я., Попандопуло А.Г., Солошенко В.В., Мовчан К.Н., Романенков Н.С., Яковенко О.И., Гедгафов Р.М. Об эффективности клеточных технологий при пластическом закрытии обширных дефектов мягких тканей // Вестн. Рос. воен.-мед. акад. 2020. № 3(71). С. 88–92.

  6. Гимранов В.В., Гиниятуллин И.Т. Влияние субтилиновой мази на морфологические показатели заживления ран у кроликов // Вестн. Башкир. гос. аграр. ун-та. 2019. № 4(52). С. 80–85. DOI: 10.31563/1684-7628-2019-52-4-80-86

  7. Шаповалова Е.Ю., Демяшкин Г.А., Бойко Т.А., Барановский Ю.Г., Морозова М.Н., Барановский А.Г., Агеева Е.С. Влияние ауто- и ксеногенных фибробластов и дермального эквивалента на содержание макрофагов в грануляционной ткани ишемизированной раны кожи на 12 сутки регенеративного гистогенеза // Мед. вестн. Сев. Кавказа. 2019. Т. 14, № 1-2. С. 255–260. DOI: 10.14300/mnnc.2019.14028

  8. Martin P., Nunan R. Cellular and Molecular Mechanisms of Repair in Acute and Chronic Wound Healing // Br. J. Dermatol. 2015. Vol. 173, № 2. P. 370–378. DOI: 10.1111/bjd.13954

  9. Гилевич И.В., Сотниченко А.С., Поляков А.В., Богданов С.Б., Мелконян К.И., Медведева Л.А., Порханов В.А. Морфологический анализ результатов комплексного подхода к лечению ожоговой раны с применением дермальных фибробластов // Гены и Клетки. 2019. Т. 14, № S. С. 61–62.

  10. Mazini L., Rochette L., Admou B., Amal S., Malka G. Hopes and Limits of Adipose-Derived Stem Cells (ADSCs) and Mesenchymal Stem Cells (MSCs) in Wound Healing // Int. J. Mol. Sci. 2020. Vol. 21, № 4. Art. № 1306. DOI: 10.3390/ijms21041306

  11. Fan D., Xia Q., Wu S., Ye S., Liu L., Wang W., Guo X., Liu Z. Mesenchymal Stem Cells in the Treatment of Cesarean Section Skin Scars: Study Protocol for a Randomized, Controlled Trial // Trials. 2018. Vol. 19, № 1. Art. № 155. DOI: 10.1186/s13063-018-2478-x

  12. Lassance L., Marino G.K., Medeiros C.S., Thangavadivel S., Wilson S.E. Fibrocyte Migration, Differentiation and Apoptosis During the Corneal Wound Healing Response to Injury // Exp. Eye Res. 2018. Vol. 170. P. 177–187. DOI: 10.1016/j.exer.2018.02.018

  13. Yang L., Scott P.G., Dodd C., Medina A., Jiao H., Shankowsky H.A., Ghahary A., Tredget E.E. Identification of Fibrocytes in Postburn Hypertrophic Scar // Wound Repair Regen. 2005. Vol. 13, № 4. P. 398–404. DOI: 10.1111/j.1067-1927.2005.130407.x

  14. Roife D., Fleming J.B., Gomer R.H. Fibrocytes in the Tumor Microenvironment // Adv. Exp. Med. Biol. 2020. Vol. 1224. P. 79–85. DOI: 10.1007/978-3-030-35723-8_6

  15. Zhang K., Yang X., Zhao Q., Li Z., Fu F., Zhang H., Zheng M., Zhang S. Molecular Mechanism of Stem Cell Differentiation into Adipocytes and Adipocyte Differentiation of Malignant Tumor // Stem Cells Int. 2020. Vol. 2020. Art. № 8892300. DOI: 10.1155/2020/8892300

  16. Alibardi L. Ultrastructural Analysis of Early Regenerating Lizard Tail Suggests That a Process of Dedifferentiation Is Involved in the Formation of the Regenerative Blastema // J. Morphol. 2018. Vol. 279, № 8. P. 1171–1184. DOI: 10.1002/jmor.20838

  17. Dai Y., Jin K., Feng X., Ye J., Gao C. Regeneration of Different Types of Tissues Depends on the Interplay of Stem Cells-Laden Constructs and Microenvironments in vivo // Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2019. Vol. 94. Р. 938–948. DOI: 10.1016/j.msec.2018.10.035

  18. Alhajj M., Bansal P., Goyal A. Physiology, Granulation Tissue // StatPearls. Treasure Island: StatPearls Publishing, 2022. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK554402/ (дата обращения: 30.10.2021).

  19. Pakshir P., Hinz B. The Big Five in Fibrosis: Macrophages, Myofibroblasts, Matrix, Mechanics, and Miscommunication // Matrix Biol. 2018. Vol. 68–69. P. 81–93. DOI: 10.1016/j.matbio.2018.01.019

  20. Krizhanovsky V., Yon M., Dickins R.A., Hearn S., Simon J., Miething C., Lowe S.W. Senescence of Activated Stellate Cells Limits Liver Fibrosis // Cell. 2008. Vol. 134, № 4. P. 657–667. DOI: 10.1016/j.cell.2008.06.049

  21. Demaria M., Ohtani N., Youssef S.A., Rodier F., Toussaint W., Mitchell J.R., Laberge R.-M., Vijg J., Van Steeg H., Dollé M.E., Hoeijmakers J.H., de Bruin A., Hara E., Campisi J. An Essential Role for Senescent Cells in Optimal Wound Healing Through Secretion of PDGF-AA // Dev. Cell. 2014. Vol. 31. P. 722–733. DOI: 10.1016/j.devcel.2014.11.012

  22. Hoare M., Ito Y., Kang T.W., Weekes M.P., Matheson N.J., Patten D.A., Shetty S., Parry A.J., Menon S., Salama R., Antrobus R., Tomimatsu K., Howat W., Lehner P.J., Zender L., Narita M. NOTCH1 Mediates a Switch Between Two Distinct Secretomes During Senescence // Nat. Cell Biol. 2016. Vol. 18, № 9. Р. 979– 992. DOI: 10.1038/ncb3397

  23. Acosta J.C., Banito A., Wuestefeld T., Georgilis A., Janich P., Morton J.P., Athineos D., Kang T.W., Lasitschka F., Andrulis M., Pascual G., Morris K.J., Khan S., Jin H., Dharmalingam G., Snijders A.P., Carroll T., Capper D., Pritchard C., Inman G.J., Longerich T., Sansom O.J., Benitah S.A., Zender L., Gil J. A Complex Secretory Program Orchestrated by the Inflammasome Controls Paracrine Senescence // Nat. Cell Biol. 2013. Vol. 15, № 8. Р. 978– 990. DOI: 10.1038/ncb2784

  24. Nelson G., Wordsworth J., Wang C., Jurk D., Lawless C., Martin-Ruiz C., von Zglinicki T. A Senescent Cell Bystander Effect: Senescence-Induced Senescence // Aging Cell. 2012. Vol. 11, № 2. P. 345– 349. DOI: 10.1111/j.1474-9726.2012.00795.x

  25. Schafer M.J., White T.A., Iijima K., Haak A.J., Ligresti G., Atkinson E.J., Oberg A.L., Birch J., Salmonowicz H., Zhu Y., Mazula D.L., Brooks R.W., Fuhrmann-Stroissnigg H., Pirtskhalava T., Prakash Y.S., Tchkonia T., Robbins P.D., Aubry M.C., Passos J.F., Kirkland J.L., Tschumperlin D.J., Kita H., LeBrasseur N.K. Cellular Senescence Mediates Fibrotic Pulmonary Disease // Nat. Commun. 2017. Vol. 8. Art. № 14532. DOI: 10.1038/ncomms14532

  26. Ribatti D., Tamma R. Giulio Gabbiani and the Discovery of Myofibroblasts // Inflamm. Res. 2019. Vol. 68, № 3. P. 241–245. DOI: 10.1007/s00011-018-01211-x

  27. Kattan W.M., Alarfaj S.F., Alnooh B.M., Alsaif H.F., Alabdul Karim H.S., Al-Qattan N.M., Al-Qattan M.M., El-Sayed A.A. Myofibroblast-Mediated Contraction // J. Coll. Physicians Surg. Pak. 2017. Vol. 27, № 1. P. 38–43.

  28. Bagalad B.S., Mohan Kumar K.P., Puneeth H.K. Myofibroblasts: Master of Disguise // J. Oral Maxillofac. Pathol. 2017. Vol. 21, № 3. P. 462–463. DOI: 10.4103/jomfp.JOMFP_146_15

  29. Yuan Q., Tan R.J., Liu Y. Myofibroblast in Kidney Fibrosis: Origin, Activation, and Regulation // Adv. Exp. Med. Biol. 2019. Vol. 1165. P. 253–283. DOI: 10.1007/978-981-13-8871-2_12

  30. Salton F., Volpe M.C., Confalonieri M. Epithelial–Mesenchymal Transition in the Pathogenesis of Idiopathic Pulmonary Fibrosis // Medicina (Kaunas). 2019. Vol. 55, № 4. Art. № 83. DOI: 10.3390/medicina55040083

  31. Hinz B., Mastrangelo D., Iselin C.E., Chaponnier C., Gabbiani G. Mechanical Tension Controls Granulation Tissue Contractile Activity and Myofibroblast Differentiation // Am. J. Pathol. 2001. Vol. 159, № 3. P. 1009–1020. DOI: 10.1016/S0002-9440(10)61776-2

  32. Darby I.A., Laverdet B., Bonté F., Desmoulière A. Fibroblasts and Myofibroblasts in Wound Healing // Clin. Cosmet. Investig. Dermatol. 2014. Vol. 7. P. 301–311. DOI: 10.2147/CCID.S50046

  33. Hinz B. Formation and Function of the Myofibroblast During Tissue Repair // J. Invest. Dermatol. 2007. Vol. 127, № 3. P. 526–537. DOI: 10.1038/sj.jid.5700613

  34. Razdan N., Vasilopoulos T., Herbig U. Telomere Dysfunction Promotes Transdifferentiation of Human Fibroblasts into Myofibroblasts // Aging Cell. 2018. Vol. 17, № 6. Art. № e12838. DOI: 10.1111/acel.12838

  35. Tomasek J.J., Gabbiani G., Hinz B., Chaponnier C., Brown R.A. Myofibroblasts and Mechano-Regulation of Connective Tissue Remodelling // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002. Vol. 3. P. 349–363. DOI: 10.1038/nrm809

  36. Petrov V.V., van Pelt J.F., Vermeesch J.R., Van Duppen V.J., Vekemans K., Fagard R.H., Lijnen P.J. TGF-β1- Induced Cardiac Myofibroblasts Are Nonproliferating Functional Cells Carrying DNA Damages // Exp. Cell Res. 2008. Vol. 314. P. 1480–1494. DOI: 10.1016/j.yexcr.2008.01.014

  37. Shook B.A., Wasko R.R., Mano O., Rutenberg-Schoenberg M., Rudolph M.C., Zirak B., Rivera-Gonzalez G.C., López-Giráldez F., Zarini S., Rezza A., Clark D.A., Rendl M., Rosenblum M.D., Gerstein M.B., Horsley V. Dermal Adipocyte Lipolysis and Myofibroblast Conversion Are Required for Efficient Skin Repair // Cell Stem Cell. 2020. Vol. 26, № 6. P. 880–895. Art. № e6. DOI: 10.1016/j.stem.2020.03.013

  38. Breen E., Tang K., Olfert M., Knapp A., Wagner P. Skeletal Muscle Capillarity During Hypoxia: VEGF and Its Activation // High Alt. Med. Biol. 2008. Vol. 9, № 2. P. 158–166. DOI: 10.1089/ham.2008.1010

  39. Филиппова О.В., Афоничев К.А., Красногорский И.Н., Вашетко Р.В. Клинико-морфологические особенности сосудистого русла гипертрофической рубцовой ткани в разные сроки ее формирования // Ортопедия, травматология и восстановит. хирургия дет. возраста. 2017. Т. 5, вып. 3. C. 25–35. DOI: 10.17816/PTORS5325-36

  40. Ma J., Wang Q., Fei T., Han J.-D.J., Chen Y.-G. MCP-1 Mediates TGF-β-Induced Angiogenesis by Stimulating Vascular Smooth Muscle Cell Migration // Blood. 2007. Vol. 109. P. 987–994. DOI: 10.1182/blood-2006-07-036400

  41. Wallace H.A., Basehore B.M., Zito P.M. Wound Healing Phases // StatPearls. Treasure Island: StatPearls Publishing, 2022. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK470443/ (дата обращения: 15.11.2021).

  42. Komi D.E.A., Khomtchouk K., Santa Maria P.L. A Review of the Contribution of Mast Cells in Wound Healing: Involved Molecular and Cellular Mechanisms // Clin. Rev. Allergy Immunol. 2020. Vol. 58, № 3. P. 298–312. DOI: 10.1007/s12016-019-08729-w

  43. Ellis S., Lin E.J., Tartar D. Immunology of Wound Healing // Curr. Dermatol. Rep. 2018. Vol. 7, № 4. P. 350–358. DOI: 10.1007/s13671-018-0234-9

  44. Dudas M., Wysocki A., Gelpi B., Tuan T.-L. Memory Encoded Throughout Our Bodies: Molecular and Cellular Basis of Tissue Regeneration // Pediatr. Res. 2008. Vol. 63, № 5. P. 502–512. DOI: 10.1203/PDR.0b013e31816a7453

  45. Wipff P.-J., Rifkin D.B., Meister J.-J., Hinz B. Myofibroblast Contraction Activates Latent TGF-β1 from the Extracellular Matrix // J. Cell Biol. 2007. Vol. 179, № 6. P. 1311–1323. DOI: 10.1083/jcb.200704042

  46. Yeung T., Georges P.C., Flanagan L.A., Marg B., Ortiz M., Funaki M., Zahir N., Ming W., Weaver V., Janmey P.A. Effects of Substrate Stiffness on Cell Morphology, Cytoskeletal Structure, and Adhesion // Cell Motil. Cytoskeleton. 2005. Vol. 60, № 1. P. 24–34.

  47. Iglin V.A., Sokolovskaya O.A., Morozova S.M., Kuchur O.A., Nikonorova V.G., Sharsheeva A., Chrishtop V.V., Vinogradov A.V. Effect of Sol–Gel Alumina Biocomposite on the Viability and Morphology of Dermal Human Fibroblast Cells // ACS Biomater. Sci. Eng. 2020. Vol. 6, № 8. P. 4397–4400. DOI: 10.1021/acsbiomaterials.0c00721

  48. Goffin J.M., Pittet P., Csucs G., Lussi J.W., Meister J.-J., Hinz B. Focal Adhesion Size Controls Tension- Dependent Recruitment of α-Smooth Muscle Actin to Stress Fibers // J. Cell Biol. 2006. Vol. 172, № 2. P. 259–268. DOI: 10.1083/jcb.200506179

  49. Aarabi S., Bhatt K.A., Shi Y., Paterno J., Chang E.I., Loh S.A., Holmes J.W., Longaker M.T., Yee H., Gurtner G.C. Mechanical Load Initiates Hypertrophic Scar Formation Through Decreased Cellular Apoptosis // FASEB J. 2007. Vol. 21, № 12. P. 3250–3261.

  50. Schultz S.S. Adult Stem Cell Application in Spinal Cord Injury // Curr. Drug Targets. 2005. Vol. 6, № 1. Р. 63–73. DOI: 10.2174/1389450053345046

  51. Macri L., Silverstein D., Clark R.A.F. Growth Factor Binding to the Pericellular Matrix and Its Importance in Tissue Engineering // Adv. Drug Deliv. Rev. 2007. Vol. 59. P. 1366–1381. DOI: 10.1016/j.addr.2007.08.015

  52. Lee H.J., Jang Y.J. Recent Understandings of Biology, Prophylaxis and Treatment Strategies for Hypertrophic Scars and Keloids // Int. J. Mol. Sci. 2018. Vol. 19, № 3. Art. № 711. DOI: 10.3390/ijms19030711

  53. Kumar I., Staton C.A., Cross S.S., Reed M.W., Brown N.J. Angiogenesis, Vascular Endothelial Growth Factor and Its Receptors in Human Surgical Wounds // Br. J. Surg. 2009. Vol. 96, № 12. Р. 1484–1491. DOI: 10.1002/bjs.6778

  54. McCarty M.F., Bielenberg D.R., Nilsson M.B., Gershenwald J.E., Barnhill R.L., Ahearne P., Bucana C.D., Fidler I.J. Epidermal Hyperplasia Overlying Human Melanoma Correlates with Tumour Depth and Angiogenesis // Melanoma Res. 2003. Vol. 13, № 4. Р. 379–387. DOI: 10.1097/00008390-200308000-00007

  55. Shaw T.J., Martin P. Wound Repair at a Glance // J. Cell Sci. 2009. Vol. 122, pt. 18. P. 3209–3213. DOI: 10.1242/jcs.031187